Музей фресок Дионисия размещается в архитектурном ансамбле памятников Ферапонтова монастыря XV – XIX вв., который находится в селе Ферапонтово Кирилловского района Вологодской области. Село расположено на расстоянии 1,5 км от дороги федерального значения Вологда – Вытегра, в 20 км от г. Кириллова, 115 км от г. Вологды, 600 км от г. Москвы, 650 км от г. Санкт-Петербурга. Проезд автобусом от Вологды, Череповца и Кириллова. В селе на проживание можно остановиться в гостинице или частном секторе, имеются продовольственные магазины, дом культуры.

Попытка организации музея относится к 1917-1918 годам. Зачинателями его стали сыновья священника местной Ильинской церкви Иван и Вениамин Бриллиантовы. В 1920-х годах ферапонтовский музей вошел в «Кирилло-Белозерский и Ферапонтов музеи-монастыри». С 1975 года музей в Ферапонтово носит название «Музей фресок Дионисия», связанное с его главной достопримечательностью – фресками собора Рождества Богородицы, написанными в 1502 году выдающимся русским иконописцем Дионисием. Памятники Музея фресок Дионисия, филиала Федерального государственного учреждения культуры «Кирилло-Белозерский историко-архитектурный и художественный музей-заповедник», в 1997 г. были приняты в Государственный свод особо ценных объектов культурного наследия народов Российской Федерации. Музей фресок Дионисия – лауреат конкурса «Окно в Россию». По результатам конкурса 1998 г. он вошел в состав пяти лучших провинциальных музеев России. Архитектурный ансамбль Ферапонтова монастыря с росписями Дионисия в 2000 г. включен в Список всемирного наследия ЮНЕСКО. В 1992 г. территория Ферапонтова монастыря стала частью площади национального парка «Русский Север». Ближайшие к музею природные памятники – моренно-напорный холм Цыпиной горы (высота над подошвой 80 м, 205 м над уровнем моря) и образованное растаявшей ледовой «рекой» Бородаевское озеро, второе по глубине в национальном парке (27 м).

Ферапонтов монастырь возник одновременно с Кирилло-Белозерским на рубеже XIV – XV веков с поселением на Белоозере Кирилла и Ферапонта, монахов московского Симонова монастыря. Несколько позже, около 1408 г., Ферапонт уходит на место между Бородаевским и Паским озёрами, где возникает Ферапонтов монастырь. Уже в XV веке белозерские монастыри стали видными культурными и религиозными просветительными центрами Руси в Заволжье. Кирилл закончил земной путь в 1427 году в своем белозерском монастыре, Ферапонт же умер в 1426 году.вдали от полюбившихся мест в можайском Лужецком монастыре, основанном им по просьбе удельного князя Андрея Дмитриевича.

Широкую известность Ферапонтов монастырь приобретает благодаря деятельности ученика Кирилла Белозерского, преп. Мартиниана Белозерского, крестьянского сына Михаила Стомонахова. Будучи игуменом Ферапонтова монастыря, Мартиниан оказал духовную поддержку находившемуся в вологодской ссылке великому московскому князю Василию Темному. Моленная поездка князя с семьей в белозерские монастыри познакомила его с местными подвижниками. В 1447 – 1455 гг. Мартиниан стал духовником снова занявшего московский престол Василия II и игуменом самого почитаемого в Московской Руси Троице-Сергиева монастыря. Последние десятилетия своей жизни преподобный провел на Белоозере, превратив Ферапонтов монастырь в настоящий духовный центр – здесь собиралась библиотека рукописных книг, составлялись летописи и сборники энциклопедического характера, отсюда выходили ученики Мартиниана – иерархи русской церкви, активно участвовавшие во внутренней жизни Русского централизованного государства рубежа XV – XVI вв. – архиепископ Ростовский и Ярославский Иоасаф Оболенский, епископ Пермский и Вологодский Филофей, епископ Суздальский Ферапонт. В это же время здесь принял постриг под именем Кассиана Грека греческий князь Константин Мавнукский, ставшийоснователем Кассиановой пустыни под Угличем, в Ферапонтове жил известный книжник, митрополит Спиридон-Савва, юродивый Галактион – местночтимый святой, предсказавший покорение Казани Иваном IV.

Мартиниан умер в 1483 г. и был погребен у южной стены собора Рождества Богородицы. Через тридцать лет во время захоронения его ученика владыки Иоасафа здесь были обретены мощи Мартиниана. Над ними была поставлена рака и, видимо, деревянная церковь. На ее месте в 1641 г. была поставлена каменная церковь преп. Мартиниана. Это шатровый храм очень выразительной лаконичной архитектуры. В церкви, по-прежнему, лежат под спудом мощи преподобного, над ними сохранилась небольшая роспись, выполненная Дионисием на когда-то наружной стене каменного собора – «Богоматерь Печерская с предстоящими архангелами, Николаем Чудотворцем, Ферапонтом и Мартинианом». Иконостас и роспись на стенах относятся к середине XIX в.

В 1490 г. ростовские мастера ставят в Ферапонтове монастыре первый каменный храм – собор Рождества Богородицы, оказавшийся первым каменным строением на Белозере. Через 12 лет, в августе-сентябре 1502 г., собор был расписан выдающимся художником Древней Руси Дионисием Мудрым с сыновьями.

XVI столетие является периодом расцвета Ферапонтова монастыря. Наряду с Кирилло-Белозерским он становится традиционным местом поклонения. Вкладные и жалованные грамоты светских и духовных властей свидетельствуют о внимании к монастырю представителей русской знати. В монастыре побывали на богомолье в 1528 году, прося дарования наследника, Василий III и Елена Глинская, дважды в 1547 и 1553 годах их сын Иван IV. Среди вкладчиков монастыря – князья Старицкие, Кубенские, Лыковы, Бельские, Шуйские, Воротынские, бояре Годуновы, Шереметевы, владыки Ростовские, Вологодские, Белозерские, Новгородские.

Появление второй каменной постройки монастыря – Благовещенской церкви-звонницы с двухэтажной трапезной палатой, предположительно связано с рождением в 1530 г. будущего царя Ивана Грозного. Резная надпись на храмозданной доске говорит о возведении ее в 1530-1531 годах. Удивительно цельная, выверенная по объему архитектура, с искусным использованием скупых декоративных деталей показывает мастерство ростовского зодчего Григория Борисова, его работы известны по многим памятникам Ростовской епархии, в частности, Спасо-Преображенского монастыря г. Ярославля. В одностолпной трапезной общежительного Ферапонтова монастыря когда-то собирались на братскую трапезу его обитатели и гости. В трапезной представлены подлинные предметы и копии, рассказывающие об истории и художественных памятниках Ферапонтова монастыря: иконы и старопечатные книги, предметы интерьера, ризы преподобного Мартиниана и рака XVI-XVII вв. с его захоронения.

Одностолпный подклет трапезной с сохранившейся «лицевой» кладкой сводов когда-то служил погребом, где хранились хозяйственные запасы и инвентарь. Музей показывает здесь часть культурного наследия крестьян ферапонтовской округи. В начале XVII в. монастырю принадлежали несколько сёл, около 60 деревень, 100 пустошей, более 300 крестьян. Ткацкие станки, прялки, каменный идол, ступы, кадки, ткани – вещественные следы жизни местного крестьянства, чей труд питал монастырь, ставшего культурным центром Русского Севера.

В монастыре XVI в. появляется одно из лучших, дошедших до нас гражданских зданий – каменная двухэтажная казённая палата, где на втором этаже хранился монастырский архив. Его заменила библиотека музея, в составе которой имеется около 30 тысяч томов, а основу составляют три крупных книжных собрания: искусствоведа В.И. Антоновой, историка академика Л.В. Черепнина, часть библиотеки московского издательства «Советский художник». На первом этаже казенной палаты ежегодно устраиваются несколько выставок современных художников, чье творчество связано с ферапонтовскими местами.

Оправившись после литовского разорения, в середине XVII в. монастырь возводит три шатровые постройки, почти не подвергшиеся переделкам – церковь Мартиниана, Святые врата с надвратными церквями, колокольню. Надвратная церковь, сохранившая не измененным свой интерьер, была 8 лет домовой церковью патриарха Никона. Реформатор русской церкви провел в ссылке в Ферапонтовом монастыре 10 лет (1666 – 1676 гг.).

С 1989 года надвратная церковь Богоявления с приделом преподобного Ферапонта предоставляется ферапонтовской православной общине для богослужений. В дни больших церковных праздников они проводятся и в церкви преподобного Мартиниана. К раке преподобного для поклонения открыт свободный доступ.

Последнее сооружение монастыря – колокольня 1680-х годов, здесь сохранился самый древний в стране механизм боевых часов 1638 г. Усилиями мастера Ю. П. Платонова колокольный звон восстановлен в 1990 г.

В результате реформ Екатерины Великой Ферапонтов монастырь был лишен земельных владений. Придя в упадок, монастырь был закрыт и в 1798 г. обращён в приходскую церковь. В XIX в., в приходской период, сузившуюся монастырскую территорию обнесли каменной оградой, сложенной из кирпичей разобранных построек XVI века.

В 1904 г. усилиями игуменьи Леушинского монастыря Таисии, духовной дочери св. Иоанна Кронштадского, Ферапонтов монастырь был возобновлён как женский. Сам «всероссийский батюшка», как называли отца Иоанна, бывал здесь неоднократно. В ходе Октябрьской революции преобразования задели и монастырь: в 1918 г. были одновременно расстреляны игуменья монастыря Серафима, его священник отец Иоанн Иванов и кирилловский епископ Варсонофий. (Все они были причислены к лику святых в 2000 г.). Монастырь же вновь закрыт в 1924 г.

Научное изучение и публикация памятников Ферапонтова связаны с выходом в 1898 г. книги И. И. Бриллиантова, посвященной 500-летию древней обители. Ферапонтов монастырь стал привлекать внимание архитекторов, художников, учёных, музейных деятелей, любителей отечественной старины, как памятник древнерусского зодчества с единственной сохранившейся росписью московского иконника Дионисия Мудрого. В 1912 г. начались реставрационные работы по проектам К. Романова и П. Покрышкина, в 1920-е годы, несмотря на трудности, они были завершены. Новый этап реставрационных работ развернулся с 1970-х годов. Текущая архитектурная реставрация направлена на завершение работ предыдущих этапов, музеефикацию памятников.

Книга почётных посетителей Ферапонтова монастыря ведется с 1911 г. Впечатления многих известных лиц, посетивших его, нашли здесь свое отражение: местного уроженца И.И. Бриллиантова, автора первой монографии о фресках Дионисия В.Т. Георгиевского, художников А. Маковского, Н. Тырсы, К. Петрова-Водкина, Л. Стеллецкого, реставраторов и учёных И. Грабаря, А. Анисимова, Г. Чирикова, В. Лазарева, М. Алпатова, И. Даниловой, духовных лиц, начиная с просвещенного новгородского архиепископа Арсения Стадницкого и кончая святейшим патриархом Московским и всея Руси Алексием II.

В истории русской культуры собор Рождества Богородицы Ферапонтова монастыря занимает особое место. Согласно тексту летописи на откосе северной двери «сия церковь» расписана Дионисием и его сыновьями за 34 дня – с 6 августа по 8 сентября 1502 г.

После разрушения немецкими фашистами в годы Второй мировой войны прославленных стенных росписей XII – XV вв. в Новгороде (Нередица, Волотово, Ковалёво, Сковородка) фрески Дионисия остались единственным полностью уцелевшим ансамблем фресок Древней Руси. Их ценность тем более велика, что они не подвергались позднейшим поновлениям и расчисткам и сохранили свою неповторимую красоту, цвет, фактуру.

Площадь росписей собора составляет около 600 кв.м. Индивидуальность стенописи Дионисия — в тональном богатстве мягких цветов, ритмической и сюжетной гармонии многочисленных композиций с архитектурными членениями собора. Сюжетные циклы (Рождество Богородицы, Акафист Богородице, Учения отцов церкви, Вселенские соборы, Страшный суд и другие) как внутри собора, так и снаружи, их колористическое многообразие и философская глубина позволяют определить стенописи собора Рождества Богородицы как «богословие в красках». С 1981 г. специалистами-реставраторами в соборе Рождества Богородицы ведутся научно-исследовательские и консервационные работы на стенописи Дионисия, осуществляется надзор за состоянием температурно-влажностного режима и состоянием левкасного и красочного слоев. Эти работы заложили научную основу сохранения росписи Дионисия как национального сокровища России, памятника мировой культуры и были отмечены Государственной премией РФ в 1999 г.

В 2002 г. исполнилось 500 лет со времени появления этой единственной дошедшей до нас росписи, представляющей древнерусское искусство в период становления единого Русского государства  на рубеже XV – XVI вв.