Свои основные коллекции Кирилло-Белозерский музей начал формировать в 1920-е годы из доставшегося в наследство монастырского имущества. Затем в музей стали поступать вещи из закрывавшихся окрестных монастырей и приходских храмов. Так сложились ведущие коллекции музея: древнерусского искусства, церковных тканей, рукописных и старопечатных книг.

В дальнейшем при комплектовании музейных фондов упор делался на материалы советской истории и краеведения. В фонды поступали работы советских художников и скульпторов, направлявшиеся в музей через Художественный фонд. Собирались материалы о строительстве социализма в стране, о передовиках производства, развитии сельского хозяйства в районе и т.п.

При изменении статуса 1968 году перед сотрудниками Кирилло-Белозерского историко-архитектурного и художественного музея-заповедника встал вопрос о создании новых экспозиций и выставок, стало понятно, что существуют значительные пробелы в материалах, отражающих историю и культуру края.

Начиная с 1970-х годов, особенно активно музей начал вести собирательскую работу. Ежегодно проводились экспедиции музея, более прочными стали связи с коллекционерами. Это позволило не только ликвидировать пробелы, но и создать полноценные, а зачастую уникальные коллекции. В музее сформировалась великолепная коллекция народной керамики XIX-XX вв. В нее вошла чернолощеная керамика, обварная, поливная, изделия современных мастеров. Собраны инструменты гончаров, и даже, часть гончарной мастерской. При этом коллекция дает представление о бытовании керамики на территории Кирилловского и Белозерского уездов, и прилегающих к ним территорий. Изучен и обобщен большой материал по истории гончарного промысла, об особенностях производства и его традициях. Фонд керамики пополнила коллекция глиняной игрушки. Постоянно занимаясь работой с детьми, музей продолжает формирование коллекции игрушки. В последние несколько лет в музей поступили экспонаты, значительно обогатившие его фонды. Это тряпичные куклы народного мастера Майи Сысоевой; этнографические куклы Марины Васильевой; традиционные кирилловские игрушки, вырезанные из дерева мастером Н.П. Шаховым.

В 2003году в музее проведена замечательная выставка «Набойки», а позволила её показать роскошная коллекция набойки, собранная сотрудниками музея. Во время экспедиций были найдены не только образцы набойки и инструменты, выявлены центры производства, имена мастеров.

В музее храниться совершенно уникальная коллекция северной крестьянской вышивки, которая продолжает пополняться. Благодаря экспедиционной деятельности музея собрана большая коллекция прялок, расписной крестьянской мебели, предметов крестьянского быта. В начале 2004 года в музей куплена расписная заборка и потолок из дома Савичевых в д. Займище Талицкого с/с.. Домовая роспись, основанная на использовании приемов свободной живописной орнаментации в последнее время встречается редко. Музей еще в 1970-е годы вел переговоры о приобретении дома Савичевых и перевозе его на территорию заповедника, но владельцы не согласились. В настоящее время дом обветшал и сохранению не подлежит.

Собирательская работа позволила создать очень значимую коллекцию колоколов. Благодаря этим сборам в Ферапонтовом монастыре в Музее фресок Дионисия восстановлена колокольня со звонницей. В Кирилловском музее большой популярностью пользуется выставка колоколов и поддужных колокольчиков.           

Приобретена в музей коллекция марок Кирилловской земской управы, коллекция открыток с видами г. Кириллова начала XX века. Благодаря работе сотрудников отдела истории со старожилами города и с нашими земляками, живущими в других городах, значительно увеличился фонд фотографий.     

Много лет Кирилловский музей сотрудничает с институтом археологии РАН, ежегодно в фонды поступают коллекции археологических материалов Онежско-Сухонской экспедиции ИА РАН. Это обработанные материалы, сопровождающиеся документацией, большей частью реставрированные. Общий фонд археологии насчитывает восемь тысяч экспонатов. В 2005 году планируется строительство большой археологической экспозиции, поэтому музей активно ведет сбор материалов. За последние два года приобретено несколько уникальных археологических находок у частных лиц.

У жителя г. Вологды Анатолия Вячеславовича Разинского была куплена каменная иконка, датируемая XY-XYI в. Иконка двухсторонняя, на лицевой стороне рельефное изображение «Богоматерь Воплощение», в навершие   - «Спас Нерукотворный» и на обороте «Распятие с предстоящими» в навершие «Серафим». Она невелика по размеру: 5,5 х 3,5 х 1,1см, вырезана из плоской плитки темного сланца.

Вторая иконка «Богоматерь Одигитрия» XV в. принадлежала Игорю Ивановичу Опалихину, жителю г. Вологда и была найдена во время работ на приусадебном участке. Она также небольшого размера: 5,9 х 5,1 х 0,9 см и вырезана из красновато-коричневого сланца.

В этом же году была приобретена еще одна уникальная находка – бронзовая антропоморфная фигурка раннего железного века. Она была обнаружена Николаем Константиновичем Коптеловым, жителем г. Кадников недалеко от поселения Векса.

В 2003 году в фонды музея поступила коллекции средневековых сфрагических материалов - собрание из 60 свинцовых пломб XII века и одной западно-европейской XYв., найденных на Белоозере. Коллекцию подарил музею П.В. Бирюков из Москвы.

Дискуссии о назначении пломб в научном мире археологов продолжаются уже много лет.

Существовали две сферы их применения – опечатывание товара и скрепление документов при ведении торговых операций и административной деятельности. Лицевая и оборотная стороны пломб имеют изображения или знаки. Наиболее многочисленны в коллекции   пломбы с изображениями святых. Лица имеют не только внешний контур, но и нимб в виде точечных ободков вокруг головы. На некоторых пломбах изображения сочетаются с княжеским знаком. Самыми массовыми являются пломбы с крестами и пломбы с буквенными знаками. Часть изображений неразборчива из-за плохой сохранности пломб. Коллекция прошла апробацию в институте археологии.

От жителя г. Кириллова поступила в музей икона «Афанасий Патриарх Константинопольский Лубенский чудотворец. Рака» 2-я пол. XIX века. Дерево, левкас, темпера, олифа. Размеры: 10.6 х 8.5 х0.5 см.   На иконе изображена рака с сенью и двумя раскрытыми створками, украшена орнаментом, установлена на высоком красного цвета подиуме. Внутри сложены патриаршие одежды: саккос с омофором, посох с солуком и митра. Вверху в сиянии Святой Дух в виде голубя с буквенными обозначениями. Над ракой надпись : «Свт. Афанасий Патр. Кон. Лу. чу. ». Существовала традиция хоронить патриархов в положении сидя со всеми атрибутами патриаршей власти.

Афанасий Патриарх Константинопольский - современник патриарха Никона, несколько лет проживший в России. Иконы с изображением раки Афанасия Патриарха Константинопольского Лубенского Чудотворца имеются в коллекции Музея Древнерусского искусства и культуры Андрея Рублева, в Дмитровском музее. Икона займет достойное место на выставке, посвященной юбилею Патриарха Никона, запланированной в музее на 2005 год

Благодаря федеральному финансированию, Кирилло-Белозерский музей-заповедник возобновил прервавшиеся в последнее время научные экспедиции и продолжает пополнение своих коллекций. Ежегодно в фонды музея поступает более 1000 экспонатов